The role of neuroradiological clues in the diagnosis of vertebrobasilar stroke
- Authors: Eremina I.O.1,2, Kulesh A.A.2,3, Khalo N.V.1, Astanin P.A.4
-
Affiliations:
- Berzon Krasnoyarsk Interdistrict Clinical Hospital No. 20
- Wagner Perm State Medical University
- City Clinical Hospital No. 4, Perm
- Pirogov Russian National Research Medical University (Pirogov University)
- Issue: Vol 28, No 2 (2026): Neurology and rheumatology
- Pages: 72-75
- Section: Articles
- Published: 10.04.2026
- URL: https://consilium.orscience.ru/2075-1753/article/view/698881
- DOI: https://doi.org/10.26442/20751753.2026.2.203534
- ID: 698881
Cite item
Full Text
Abstract
Background. The differential diagnosis of the causes of acute vertigo is a challenging task in an emergency department. Dizziness can be the sole symptom of a vertebrobasilar stroke (VBS). Modern clinical algorithms such as HINTS+ and STANDING require supplementation with neuroimaging markers. The assessment of radiological ocular deviation and arterial calcification are potential diagnostic clues that require verification.
Aim. To study the diagnostic significance of the radiological ocular deviation phenomenon and calcification of the vertebrobasilar basin (VBB) arteries in patients with clinically confirmed VBS.
Materials and methods. A retrospective study was conducted, reviewing the medical records of 386 patients who received treatment in the Neurology Department of the Berzon Krasnoyarsk Interdistrict Clinical Hospital No. 20 from 2017 to 2018. Complaints and neurological status at the time of seeking medical care were analyzed. Radiological ocular deviation was assessed using two methods; calcification of extra- and intracranial arteries of the VBB was evaluated. Statistical analysis of associations between radiological signs and clinical symptoms, as well as long-term prognosis, was performed.
Results. The final cohort included 90 patients with clinically established VBS. Every second patient complained of dizziness; the most common neurological syndromes were ataxia, dysarthria, and nystagmus. The mean RadOLD values were 10.8 and 11.3 degrees for the two calculation methods. The presence of radiological ocular deviation was associated with complaints of dizziness and bulbar disorders but had no prognostic value regarding recurrent stroke. No significant differences in radiological parameters were found when comparing subgroups of patients with isolated dizziness and dizziness combined with other focal symptoms. Calcification of the VBB was present in 73% of patients; however, its presence was not associated with long-term prognosis.
Conclusion. In patients with VBS who have no CT signs of cerebral infarction, the assessment of radiological clues is insufficiently informative regarding the true etiology of the syndrome and long-term prognosis. The key to differential diagnosis remains the evaluation of neurovestibular status.
Full Text
Введение
Наибольшие диагностические трудности в рамках оказания экстренной помощи у невролога вызывают пациенты с головокружением. За этой жалобой могут скрываться такие состояния, как вестибулярный неврит, вестибулярная мигрень, болезнь Меньера, однако головокружение может быть единственным синдромом вертебральнобазилярного инсульта (ВБИ).
Наряду с оценкой неврологического статуса, проведением алгоритмов HINTS+ [1] и STANDING [2], у пациентов с головокружением необходимо тщательно анализировать глазодвигательные симптомы. Особое значение имеет оценка латеральной девиации глаз (Ocular Lateral Deviation – OLD), характерной для латерального медуллярного инфаркта [3]. В настоящее время известен радиологический аналог горизонтального отклонения глазных яблок (Radiographic Ocular Lateral Deviation – RadOLD), который рассматривается как признак ВБИ [4, 5]. При этом идентичный феномен, названный VES (Vestibular Eye Sign), недавно показал себя как эффективный дифференциатор вестибулярного неврита и «не неврита» [6]. Таким образом, несмотря на очевидную привлекательность оценки феномена радиологической девиации глаз в диагностике инсульта, роль этого признака требует дальнейшего изучения.
Также в настоящее время активно обсуждаются вопросы отложения кальция в коронарных и церебральных артериях. Накопленные данные свидетельствуют о том, что кальцификация экстракраниальных и интракраниальных артерий связана с риском развития ишемического инсульта (ИИ) и его рецидива [7, 8]. Показано, что 46% пациентов с инсультом имеют кальцификаты в вертебробазилярном бассейне (ВББ); существует умеренная корреляция между кальцификацией и степенью стеноза в задней системе циркуляции [9]. Это делает кальцификацию артерий ВББ потенциальной радиологической подсказкой для диагностики ВБИ, однако роль признака требует уточнения. Все отмеченное послужило поводом для проведения настоящего исследования.
Цель исследования – изучить диагностическую значимость феномена RadOLD и кальцификации артерий ВББ у пациентов с клинически установленным ВБИ.
Материалы и методы
Проанализировано 386 историй болезни пациентов с ВБИ, находившихся на лечении в неврологическом отделении территориального сосудистого центра КГБУЗ «КМКБ №20 им. И.С. Берзона» в 2017–2018 гг. Критерии включения: клиническая картина ВБИ при первичном обращении и отсутствие очага инфаркта по данным компьютерной томографии (КТ) головного мозга при поступлении и в динамике. Критерии невключения – врожденный или приобретенный страбизм у пациента, отсутствие КТ-снимков в архиве учреждения. В итоговую выборку вошли 90 пациентов.
Оценка радиологической девиации глаз. RadOLD рассчитывали для каждого пациента 2 способами, описанными в литературе. Суть метода заключалась в определении угла отклонения глазного яблока от средней линии на КТ в аксиальной проекции. При 1-м способе измерения (RadOLD1) 1-я линия проходила через среднюю линию носовых структур, 2-я линия – перпендикулярно 1-й, 3-я проходила через горизонтальную ось каждого хрусталика. Угол отклонения рассчитывался между 2 и 3-й линиями [5]. При 2-м способе расчета (RadOLD2) 1-я линия проходила через среднюю линию носовых структур, 2-я соединяла оба конца хрусталика, 3-я линия располагалась перпендикулярно 2-й линии. Угол отклонения рассчитывался между 1 и 3-й линиями [10] (рис. 1, a, b). Затем определялась разница между полученными значениями углов OD и OS (RadStr = RadStrabismus) путем вычитания из наибольшего значения наименьшего.
Рис. 1. Способы измерения RadOLD и оценка степени кальцификации артерий.
Fig. 1. Methods for measuring RadOLD and assessing the arterial calcification.
Оценка кальцификации. Также ретроспективно у пациентов определялась степень поражения сосудистой стенки кальцием в экстра- и интракраниальных артериях ВББ. Просвет артерии условно делился на 4 равные части, и оценивалась часть окружности (1/4, 1/2, 3/4 или 1), пораженная кальцием (рис. 1, c–g). Последовательно оценивались правая и левая позвоночные артерии, базилярная артерия, правая и левая задние мозговые артерии.
Статистический анализ. Все количественные параметры проходили оценку на нормальность с использованием критерия Шапиро–Уилка. При нормальном распределении для описания данных применялись среднее арифметическое и стандартное отклонение – m±σ. При распределении, отличном от нормального, данные представлялись с использованием медианы и межквартильного размаха – Me [Q1; Q3]. Для оценки различий между количественными параметрами независимо от типа распределения применялся критерий Манна–Уитни.
Для описания структуры бинарных признаков использовались абсолютные и относительные частоты – n, абс. (p, %). Оценка различий производилась посредством построения таблиц сопряженности и их анализа с использованием критерия хи-квадрат или точного критерия Фишера (при наличии хотя бы в одной из ячеек таблицы значения меньше 5). Также для пар бинарных признаков производилась оценка отношений шансов. Статистически значимыми считались результаты проверки гипотез при уровне значимости p менее 0,050.
Результаты
Средний возраст пациентов составил 62±13,3 года (от 22 до 86), доля лиц женского пола 53,3% (n=48). Пациенты при обращении в стационар характеризовались клиническими особенностями, представленными в табл. 1. Каждый второй пациент предъявлял жалобы на головокружение. Наиболее частые симптомы и синдромы, выявленные при неврологическом осмотре, – атаксия, дизартрия и нистагм. У каждого пятого пациента был прозопарез, у каждого четвертого – атаксия и гемипарез.
Таблица 1. Клиническая характеристика пациентов с ВБИ (n=90) Table 1. Clinical presentation of patients with vertebrobasilar stroke (n=90) | |
Показатель | Общая группа, абс. (%) |
Снижение уровня сознания | 1 (1,1) |
Дизартрия | 28 (31,1) |
Дисфагия | 5 (5,6) |
Парез взора | 5 (5,6) |
Нистагм | 49 (54,4) |
Прозопарез | 18 (20) |
Снижение слуха | 2 (2,2) |
Неустойчивость в позе Ромберга | 67 (74,4) |
Гемиатаксия | 21 (23,3) |
Гемипарез | 19 (21,1) |
Гемигипестезия | 15 (16,7) |
Радиологическая девиация глаз. Ретроспективно всем пациентам рассчитывались показатели RadOLD двумя способами для каждого глазного яблока. Значения, полученные методом RadOLD1, равны 10,8 [5, 6; 18, 9] градуса, RadOLD2 – 11,3 [7, 1; 17, 4] градуса. В общей группе при анализе клинических ассоциаций RadOLD выявлено, что жалобы на головокружение связаны со значением RadOLD1, а наличие бульбарных нарушений – со значениями RadStr, тогда как остальные симптомы такими связями не обладали (табл. 2).
Таблица 2. Оценка связи между клиническими признаками и параметрами RadOLD Table 2. Assessment of the relationship between clinical presentation and RadOLD parameters | |||
Клинический симптом/синдром | p, RadStr | р, RadOLD1 | р, RadOLD2 |
Дизартрия | 0,398 | 0,997 | 0,631 |
Нистагм спонтанный | 0,985 | 0,525 | 0,817 |
Нистагм горизонтальный | 0,596 | 0,260 | 0,254 |
Нистагм горизонтально-торсионный | 0,626 | 0,222 | 0,250 |
Нистагм вертикальный | 0,483 | 0,261 | 0,228 |
Прозопарез | 0,769 | 0,558 | 0,358 |
Головокружение | 0,074 | 0,047 | 0,095 |
Бульбарные нарушения | 0,015 | 0,337 | 0,609 |
Неустойчивость в позе Ромберга | 0,919 | 0,094 | 0,118 |
Смерть в течение 5 лет | 0,131 | 0,866 | 0,878 |
Далее проанализированы ассоциации клинических параметров с пороговыми значениями радиологических показателей. Девиация глаз на 6 градусов и более ассоциирована с женским полом, на 19 градусов и более – с меньшей вероятностью головокружения. Горизонтальный стробизм оказался связанным с дисфункцией каудальной группы черепных нервов (8 градусов и более) и меньшей вероятностью повторного ИИ (4 градуса и более); табл. 3.
Таблица 3. Оценка связи между клиническими признаками и пороговыми значениями радиологических показателей Table 3. Assessment of the relationship between clinical presentation and radiological thresholds | |||
Признак 1 | Признак 2 | Отношение шансов (95% ДИ) | р |
Женский пол | RadOLD2≥8,0 | 0,032 | |
Головокружение | RadOLD1≥19,0 | 0,044 | |
Дисфагия | RadStr≥8,0 | 0,047 | |
Повторный ИИ | RadStr≥4,0 | 0,013 | |
В течение 5 лет наблюдения ИИ развился у 9 пациентов (10%); 18 пациентов (20%) за этот период умерли, однако радиологические показатели не позволили прогнозировать смертность.
Кальцификация артерий. Выраженность кальцификации артерий ВББ оценена у 84 пациентов. Та или иная степень кальцификации отмечена у 72,6% пациентов (n=61). У каждого второго пациента поражена одна артерия, у каждого третьего – 2 артерии, у каждого пятого – 3 артерии, у одного пациента наблюдалось поражение 4 артерий. Наиболее часто отложение кальция встречалось в левой позвоночной (49%), правой позвоночной (41%) и базилярной артериях (37%). У одного пациента также была поражена левая задняя мозговая артерия. Кальцификация артерий не была связана с долгосрочным прогнозом.
Пациенты с изолированным головокружением и головокружением «плюс». Далее клинико-радиологические ассоциации проанализированы в группах пациентов с изолированным головокружением (n=29) и головокружением в сочетании с очаговой неврологической симптоматикой (головокружение «плюс», n=23). Установлено, что радиологические показатели (девиация, кальцификация) в этих группах не обладают статистически значимыми связями, различий по радиологическим критериям между такими подгруппами не выявлено.
В течение 5-летнего наблюдения в группе с головокружением «плюс» умерли 7 (30,4%) пациентов, в группе изолированного головокружения – 1 (3,4%) пациент; p=0,016.
Обсуждение
В рамках настоящего исследования изучена диагностическая значимость радиологических феноменов горизонтального отклонения глазных яблок и кальцификации артерий ВББ у пациентов с ВБИ, не имеющих КТ-признаков инфаркта головного мозга.
Нам не удалось подтвердить диагностическую значимость феномена содружественной радиологический девиации глаз (RadOLD) в ретроспективно сформированной выборке пациентов без верифицированного инфаркта мозга. При этом в ранее проведенных исследованиях показано, что отклонение глазных яблок может встречаться при инсульте в бассейне средней мозговой или задней нижней мозжечковой артерии [4], а также при латеральном медуллярном инфаркте [11]. N. Jiang и соавт. установили, что при значении RadOLD более 30 градусов и отсутствии изменений в бассейнах средних мозговых артерий необходимо обратить внимание на возможное поражение бассейна задней нижней мозжечковой артерии [5]. В исследовании Y. Yang и соавт. показано, что при инсульте в бассейне задней нижней мозжечковой артерии средний показатель RadOLD составляет 11,8±8,7 градуса, однако аналогичный диапазон характерен и для периферических вестибулопатий [10]. Таким образом, оценка феномена RadOLD должна выполняться только в контексте клинических данных. В неселективной выборке пациентов с клинический картиной ВБИ такой феномен не обладает дифференциально-диагностической и прогностической ценностью.
Более ценным в отношении дифференциальной диагностики оказался феномен радиологического горизонтального страбизма. Горизонтальное разностояние глазных яблок (≥8,0 градусов) ассоциировано с наличием у пациента бульбарных нарушений, что можно использовать для более тщательного мониторинга функции глотания у пациентов с ВБИ.
Кальцификация мозговых артерий в выборке пациентов с клинически установленным ВБИ не влияла на прогноз. При этом известно, что кальцификации артерий ВББ увеличивают риск развития первого [12] и повторного ВБИ [13].
Наконец, в исследовании не выявлено различий радиологических показателей (отклонение глаз, страбизм, кальцификация) в зависимости от клинической картины (изолированное головокружение или его сочетание с другими симптомами). При этом в течение 5-летнего наблюдения риск смерти в группе с головокружением «плюс» оказался в 10 раз выше, чем при изолированном головокружении (30,4% vs 3,4%), что указывает то, что в основе изолированного головокружения чаще лежит «безопасная» причина – вестибулярный неврит или вестибулярная мигрень [14].
Заключение
У пациентов с клинически установленным ВБИ оценка радиологических подсказок (RadOLD и кальцификация артерий) недостаточно информативна в отношении истинной этиологии синдрома и долгосрочного прогноза. Ключевым методом дифференциальной диагностики остается тщательная оценка нейровестибулярного статуса, а также проведение магнитно-резонансной томографии головного мозга при наличии признаков центрального вестибулярного синдрома.
Раскрытие конфликта интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Disclosure of interest. The authors declare that they have no competing interests.
Вклад авторов. Авторы декларируют соответствие своего авторства международным критериям ICMJE. Ю.О. Еремина – методология, исследование, написание – рецензирование и редактирование; А.А. Кулеш – концептуализация, методология, написание – рецензирование и редактирование, управление проектом; Н.В. Хало – ресурсы, валидация; П.А. Астанин – формальный анализ.
Authors’ contribution. The authors declare the compliance of their authorship according to the international ICMJE criteria. Iu.O. Eremina – methodology, investigation, writing – reviewing and editing; A.A. Kulesh – conceptualization, methodology, writing – reviewing and editing, project administration; N.V. Khalo – resources, validation; P.A. Astanin – formal analysis.
Источник финансирования. Авторы декларируют отсутствие внешнего финансирования для проведения исследования и публикации статьи.
Funding source. The authors declare that there is no external funding for the exploration and analysis work.
Раскрытие информации об использовании ИИ. При написании статьи ИИ не использовался.
Disclosing the use of AI. No AI was used when writing the article.
Соответствие принципам этики. Протокол исследования одобрен локальным этическим комитетом КГБУЗ «КМКБ №20 им. И.С. Берзона» (№156 от 30.01.2024). Одобрение и процедуру проведения протокола получали по принципам Хельсинкской декларации.
Compliance with the principles of ethics. The study protocol was approved by the local ethics committee Berzon Krasnoyarsk Interdistrict Clinical Hospital No. 20 (Minutes No. 156 dated 30.01.2024). Approval and protocol procedure was obtained according to the principles of the Declaration of Helsinki.
Информированное согласие на публикацию. Пациенты подписали форму добровольного информированного согласия на публикацию медицинской информации.
Consent for publication. Written consent was obtained from the patients for publication of relevant medical information and all of accompanying images within the manuscript.
About the authors
Iuliia O. Eremina
Berzon Krasnoyarsk Interdistrict Clinical Hospital No. 20; Wagner Perm State Medical University
Email: ereminajuliya@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-4680-3250
MD, Neurol., Berzon Krasnoyarsk Interdistrict Clinical Hospital No. 20, Wagner Perm State Medical University
Russian Federation, Krasnoyarsk; PermAleksey A. Kulesh
Wagner Perm State Medical University; City Clinical Hospital No. 4, Perm
Author for correspondence.
Email: aleksey.kulesh@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-6061-8118
D. Sci. (Med.), Prof., Wagner Perm State Medical University, City Clinical Hospital No. 4.
Russian Federation, Perm; PermNatalya V. Khalo
Berzon Krasnoyarsk Interdistrict Clinical Hospital No. 20
Email: halo_natalya@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-5603-6318
Cand. Sci. (Med.)
Russian Federation, KrasnoyarskPavel A. Astanin
Pirogov Russian National Research Medical University (Pirogov University)
Email: med_cyber@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1854-8686
Teaching Assist.
Russian Federation, MoscowReferences
- Kattah JC. Use of HINTS in the acute vestibular syndrome. An Overview. Stroke Vasc Neurol. 2018;3(4):190-6. doi: 10.1136/svn-2018-000160
- Vanni S, Pecci R, Edlow JA, et al. Diff erential Diagnosis of Vertigo in the Emergency Department: A Prospective Validation Study of the STANDING Algorithm. Front Neurol. 2017;8:590. DOI:10.3389/ fneur.2017.00590
- Кулеш А.А., Демин Д.А. Синдром Валленберга–Захарченко в неотложной ангионеврологии. Consilium Medicum. 2024;26(11):711-8 [Kulesh AA, Demin DA. Wallenberg-Zakharchenko syndrome in vascular neurology emergency care: A review. Consilium Medicum. 2024;26(11):711-8 (in Russian)]. doi: 10.26442/20751753.2024.11.203020
- Kobayashi M. Horizontal gaze deviation on computed tomography: the visual criterion and lesion characteristics in ischemic stroke. Acta Neurol Belg. 2018;118(4):581-7. doi: 10.1007/s13760-018-0949-1
- Jiang NN, Sahlas DJ, Fong C, et al. Radiographic horizontal gaze deviation in the setting of acute PICA territory ischemia: A potential mimic of large vessel occlusion. J Neurol Sci. 2021;420:117226. doi: 10.1016/j.jns.2020.117226
- Farhat R, Awad AA, Shaheen WA, et al. The "Vestibular Eye Sign"-"VES": a new radiological sign of vestibular neuronitis can help to determine the affected vestibule and support the diagnosis. J Neurol. 2023;270(9):4360-7. doi: 10.1007/s00415-023-11771-6
- Wang X, Chen X, Chen Z, Zhang M. Arterial Calcification and Its Association With Stroke: Implication of Risk, Prognosis, Treatment Response, and Prevention. Front Cell Neurosci. 2022;16:845215. doi: 10.3389/fncel.2022.845215
- Fote GM, Raefsky S, Mock K, et al. Intracranial Arterial Calcifications: Potential Biomarkers of Stroke Risk and Outcome. Front Neurol. 2022;13:900579. doi: 10.3389/fneur.2022.900579
- Hiremath SB, Erdenebold UE, Kontolemos M, et al. Association between vascular calcification in intracranial vertebrobasilar circulation and luminal stenosis. Neuroradiology. 2022;64(12):2285-93. doi: 10.1007/s00234-022-02974-1
- Yang YJ, Choi JE, Kim MT, et al. Measurement of horizontal ocular deviation on magnetic resonance imaging in various disease with acute vertigo. PLoS ONE. 2019;14(10):e0224605. doi: 10.1371/journal.pone.0224605
- Kobayashi M. Clinical Differences between Radiographic and Physical Horizontal Gaze Deviation: Utility of Using the Two in Patients with Ischemic Stroke. Neurohospitalist. 2024;14(3):264-72. doi: 10.1177/19418744241245748
- Adarsh KM, Pavithra H, Abdul Rasheed V. Vertebrobasilar Artery Calcification as a Risk Factor for the Development of Stroke: Case-Control Study From a Tertiary Care Center, Southern India. Cureus. 2023;15(7):e42196. doi: 10.7759/cureus.42196
- Magdic J, Cmor N, Kaube M, et al. Intracranial Vertebrobasilar Calcification in Patients with Ischemic Stroke is a Predictor of Recurrent Stroke, Vascular Disease, and Death: A Case-Control Study. Int J Environ Res Public Health. 2020;17(6):2013. doi: 10.3390/ijerph17062013
- Edlow JA, Bellolio F. Recognizing Posterior Circulation Transient Ischemic Attacks Presenting as Episodic Isolated Dizziness. Ann Emerg Med. 2024;84(4):428-38. doi: 10.1016/j.annemergmed.2024.04.006
Supplementary files



