Экологический анализ сообществ гельминтов обыкновенного ужа Natrix natrix (Reptilia, Colubridae) из околоводных местообитаний национального парка “Смольный” (Европейская Россия)
- Авторы: Кириллов А.А.1, Кириллова Н.Ю.1, Ручин А.Б.2
-
Учреждения:
- Самарский федеральный исследовательский центр Российской академии наук
- Объединенная дирекция Мордовского государственного природного заповедника им. П.Г. Смидовича и национального парка “Смольный”
- Выпуск: Том 18, № 4 (2025)
- Страницы: 743-758
- Раздел: ИССЛЕДОВАНИЯ ВОДНЫХ И ОКОЛОВОДНЫХ ЭКОСИСТЕМ ОСОБО ОХРАНЯЕМЫХ ПРИРОДНЫХ ТЕРРИТОРИЙ РОССИИ
- URL: https://consilium.orscience.ru/0320-9652/article/view/689471
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0320965225040201
- EDN: https://elibrary.ru/KEAWXB
- ID: 689471
Цитировать
Полный текст



Аннотация
Обыкновенный уж Natrix natrix (Linnaeus, 1758) – полуводный вид рептилий, большинство встреч которого приходится на берега водоемов. Широко распространенный и многочисленный, играет важную роль в природных экосистемах, участвуя в циркуляции многих видов гельминтов. Проведен сравнительный анализ сообществ гельминтов обыкновенного ужа из околоводных стаций национального парка (НП) “Смольный” (Республика Мордовия), оценено влияние факторов окружающей среды на гельминтофауну рептилии в условиях ООПТ (особо охраняемых природных территорий). Материалом для работы послужили сборы паразитических червей от 219 особей обыкновенного ужа в 2018–2021 гг. в 16 локалитетах национального парка. Установлено, что сообщество гельминтов N. natrix насчитывает 17 видов паразитов. Обыкновенные ужи из разных околоводных местообитаний НП различаются по структуре, составу сообщества гельминтов и их численности. Только 3 вида паразитов из 17 зарегистрированных встречаются у ужей во всех 16 изученных локалитетах. Состав и количество доминантных и субдоминантных видов гельминтов изменяется в разных местообитаниях рептилии. Выявлены достоверные различия в инвазии ужей гельминтами в разных стациях НП “Смольный”. Сравнительный анализ сообщества паразитов N. natrix в разных локалитетах показал значительное сходство, что обусловлено схожими биотическими и абиотическими условиями водных и околоводных биоценозов ООПТ. Наиболее разнообразна гельминтофауна ужей пойменных водоемов. Снижение разнообразия и численности гельминтов отмечены у N. natrix в околоводных стациях мелких рек и ручьев, а также возле прудов населенных пунктов. Формирование сообщества гельминтов обыкновенного ужа зависит от разнообразия и численности позвоночных и беспозвоночных в биоценозе, а также от абиотической компоненты среды обитания рептилий – гидрологических условий водного объекта.
Полный текст

Об авторах
А. А. Кириллов
Самарский федеральный исследовательский центр Российской академии наук
Автор, ответственный за переписку.
Email: parasitolog@yandex.ru
Институт экологии Волжского бассейна Российской академии наук
Россия, ТольяттиН. Ю. Кириллова
Самарский федеральный исследовательский центр Российской академии наук
Email: parasitolog@yandex.ru
Институт экологии Волжского бассейна Российской академии наук
Россия, ТольяттиА. Б. Ручин
Объединенная дирекция Мордовского государственного природного заповедника им. П.Г. Смидовича и национального парка “Смольный”
Email: parasitolog@yandex.ru
Россия, Саранск
Список литературы
- Аль-Завахра Х.А. 1992. Змеи Татарстана: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Казань.
- Аниканова В.С., Бугмырин С.В., Иешко Е.П. 2007. Методы сбора и изучения гельминтов мелких млекопитающих. Петрозаводск: Карельск. науч. центр РАН.
- Баканов А.И. 1987. Количественная оценка доминирования в экологических сообществах. Борок. 64 с. Деп. в ВИНИТИ. 08.12.1987, № 8593-В87.
- Бакиев А.Г. 2007. Змеи Волжского бассейна в питании позвоночных животных // Современная герпетология. Т. 7(1–2). С. 124.
- Бакиев А.Г., Гаранин В.И., Литвинов Н.А. и др. 2004. Змеи Волжско-Камского края. Самара: Самар. науч. центр РАН.
- Бакиев А.Г., Маленев А.Г., Зайцева О.В., Шуршина И.В. 2009. Змеи Самарской области. Тольятти: Кассандра.
- Балашов Ю.С. 2000. Термины и понятия, используемые при изучении популяций и сообществ паразитов // Паразитология. Т. 34(5). С. 361.
- Боев С.Н. 1975. Протостронгилиды. Основы нематодологии. Т. 25. М.: Наука.
- Быховская-Павловская И.Е. 1985. Паразиты рыб, руководство по изучению. Л.: Наука.
- Бычкова Е.И. 1993. Формирование паразито-хозяинных отношений в условиях антропогенного воздействия на экосистемы // Докл. АН Беларуси. Т. 37. № 2. С. 169.
- Вронский В.А. 1996. Прикладная экология. Ростов-на-Дону: Феникс.
- Гаранин В.И. 1983. Земноводные и пресмыкающиеся Волжско-Камского края. М.: Наука.
- Гинецинская Т.А. 1983. Экология паразитов беспозвоночных // Свободноживущие и паразитические беспозвоночные (морфология, биология, эволюция): Тр. Биол. науч.-исслед. ин-та ЛГУ. № 34. С. 189.
- Гришуткин Г.Ф., Лапшин А.С., Спиридонов С.Н. и др. 2013. Позвоночные животные национального парка “Смольный” (аннотированный список видов) // Флора и фауна национальных парков. Вып. 9. М.: Комиссия РАН по сохранению биоразнообразия.
- Дедю И.И. 1989. Экологический энциклопедический словарь. Кишинев: Главная редакция Молдавской советской энциклопедии.
- Дубинин В.Б. 1952. Фауна личинок паразитических червей позвоночных дельты Волги // Паразитол. сб. Зоол. ин-та АН СССР. Т. 14. С. 213.
- Дубинина М.Н. 1951. О биологии и распространении Diphyllobothrium erinaceieuropaei // Зоол. журн. Т. 30(5). С. 421.
- Дубинина М.Н. 1953. Динамика паразитофауны ужей приморской части дельты Волги // Тр. Зоол. Ин-та АН СССР. Т. 13. С. 171.
- Елизаров А.С., Малышева Н.С. 2019. Изучение распространения спарганоза в биосистемах Центрального Черноземья Российской Федерации // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями. М.: ВНИИП – филиал ФГБНУ ФНЦ ВИЭВ РАН; Наука. Вып. 20. С. 200.
- Иванов А.С. 1952. Паразитические черви рептилий дельты Волги (сосальщики) // Тр. Астрахан. пед. ин-та. Т. 10. С. 325.
- Иванов А.С. 1954. Паразитические черви рептилий дельты Волги (круглые черви) // Тр. Астрахан. пед. ин-та. Т. 11. С. 458.
- Иванов В.М., Семенова Н.Н. 2000. Видовой состав и экологические особенности трематод рептилий дельты Волги // Паразитология. Т. 34. Вып. 3. С. 228.
- Иванов В.М., Семенова Н.Н., Калмыков А.П. 2012. Гельминты в экосистеме дельты Волги. Т. 1. Трематоды позвоночных. Астрахань: ИПК “Волга”.
- Калмыков А.П., Семенова Н.Н., Иванов В.М. 2017. Гельминты в экосистеме дельты Волги. Т. 2. Нематоды позвоночных. Ижевск: ООО Принт.
- Калмыков А.П., Тулендеев Р.Н. 2019. К гельминтофауне рептилий Астраханской области // Природные экосистемы Каспийского региона: прошлое, настоящее, будущее: Матер. Всерос. науч. конф. с междунар. участием, посвященной 100-летию Астрахан. гос. заповедника. Астрахань: МИР. С. 205.
- Кириллов А.А. 2011. Сообщества гельминтов обыкновенного ужа Natrix natrix L. юга Среднего Поволжья // Изв. Самар. науч. центра РАН. Т. 13. Вып. 1. С. 127.
- Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю. 2016. Влияние зимовки озерной лягушки на репродуктивную структуру гемипопуляции Cosmocerca ornata (Nematoda: Cosmocercidae) // Паразитология. Вып. 50(1). С. 21.
- Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А. 2017. Обзор гельминтофауны мелких млекопитающих Жигулевского заповедника // Nature Conservation Research. Т. 2(2). С. 24. https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2017.007
- Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю. 2018. Обзор гельминтов пресмыкающихся национального парка “Самарская Лука” (Россия) // Nature Conservation Research. V. 3. Suppl. 1. P. 73.
- Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю. 2019. Сравнительный анализ гельминтофауны Natrix natrix и Natrix tessellata (Reptilia, Colubridae) национального парка “Самарская Лука” (Россия) // Nature Conservation Research. V. 4(4). C. 12. https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2019.059
- Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю. 2021. Фауна гельминтов пресмыкающихся Национального парка “Смольный” (Россия) // Nature Conservation Research. Т. 6 (3). С. 9. https://dx.doi.org/10.24189/ncr.2021.034
- Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю., Бакиев А.Г., Горелов Р.А. 2023. Экологический анализ гельминтофауны водяного ужа Natrix tessellata (Reptilia, Colubridae) Нижнего Поволжья (Россия) // Биол. внутр. вод. № 2. С. 268. https://dx.doi.org/10.31857/S0320965223020110
- Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю., Чихляев И.В., Ручин А.Б. 2024. Паразитические черви наземных позвоночных национального парка “Смольный”. Флора и фауна национальных парков. Вып. 13. М.: Комиссия РАН по сохранению биоразнообразия.
- Лаврентьева Т.В. 2016. Новые представители ленточных червей и сосальщиков – паразитов ужа обыкновенного в фауне Ульяновской области // Природа Симбирского Поволжья. Вып. 17. С. 127.
- Любашенко С.Я., Петров А.М. 1962. Болезни пушных зверей. М.: Сельхозиздат.
- Марков Г.С., Иванов В.П., Никулин В.П., Чернобай В.Ф. 1962. Гельминтофауна пресмыкающихся дельты Волги и прикаспийских степей // Тр. Астрахан. заповедника. Вып. 6. С. 145.
- Марков Г.С., Косарева Н.А., Кубанцев Б.С. 1969. Материалы по экологии и паразитологии ящериц и змей в Волгоградской области // Паразитические животные Волгоградской области. Волгоград: Волгоград. Пед. Ин-т. С. 198.
- Ручин А.Б., Кириллов А.А., Чихляев И.В., Кириллова Н.Ю. 2016. Паразитические черви наземных позвоночных Мордовского заповедника. Флора и фауна заповедников. Вып. 124. М.: Комиссия РАН по сохранению биоразнообразия.
- Рыженко Г.Ф. 1969. Биология и морфология Spirometra erinaceieuropaei (Rudolphi, 1819) – возбудителя спирометроза и спарганумоза животных и человека: Автореф. дис. …канд. биол. наук. М.
- Рыжиков К.М. 1952. К вопросу о резервуарном паразитизме у Physocephalus sexalatus (Molin, 1860) – нематоды свиней // Тр. Гельминтол. лаборатории АН СССР. Т. 6. C. 139.
- Савинов В.А. 1953. Особенности развития Alaria alata (Goeze, 1782) в организме дефинитивного и резервуарного хозяев // Работы по гельминтологии. М.: Изд-во АН СССР. С. 611.
- Сидоренко М.В. 1998. Методы зооиндикации наземных зкосистем // Экологический мониторинг. Методы биологического и физико-химического мониторинга. Ч. 3. Нижний Новгород: Изд-во ННГУ. С. 79.
- Силаева Т.Б., Чугунов Г.Г., Кирюхин И.В. и др. 2011. Флора национального парка “Смольный”. Мхи и сосудистые растения (аннотированный список видов). Флора и фауна национальных парков. Вып. 8. М.: Комиссия РАН по сохранению биоразнообразия.
- Скрябин К.И. 1928. Метод полных гельминтологических вскрытий позвоночных, включая человека. М.: Изд-во МГУ.
- Смирнова М.И. 1970. Биоценотические связи гельминтов некоторых позвоночных животных побережья Куйбышевского водохранилища: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Казань. 17 с.
- Смирнова М.И. 1971. Гельминтофауна обыкновенного ужа Сараловского участка Волжско-Камского заповедника // Природные ресурсы Волжско-Камского края. Животный мир. Вып. 3. С. 164.
- Судариков В.Е. 1962. Фауна мезоцеркариев и метацеркариев трематод отряда Strigeidida (LaRue, 1926) амфибий и рептилий дельты Волги // Тр. Астрахан. заповедника. Т. 6. С. 181.
- Судариков В.Е. 1971. Отряд Strigeidida (La Rue, 1926) Sudarikov, 1959. Трематоды животных и человека. Т. 24. Ч. 5. А. М.: Наука. С. 69.
- Судариков В.Е. 1984. Трематоды фауны СССР. Стригеиды. М.: Наука.
- Судариков В.Е., Ломакин В.В., Семенова Н.Н. 1991. Трематода Pharyngostomum cordatum (Alariidae, Hall et Wigdor, 1918) и еe жизненный цикл в условиях дельты Волги // Гельминты животных. М.: Наука. С. 142.
- Судариков В.Е., Шигин А.А., Курочкин Ю.В. и др. 2002. Метацеркарии трематод – паразиты пресноводных гидробионтов Центральной России/Метацеркарии трематод – паразиты гидробионтов России. Т. 1. М.: Наука.
- Фролова Е.Н. 1975. Личинки трематод в моллюсках озер Южной Карелии. Л.: Наука.
- Шарпило В.П. 1976. Паразитические черви пресмыкающихся фауны СССР. Киев: Наук. думка.
- Шималов В.В. 2010. Гельминтофауна рептилий в Республике Беларусь // Паразитология. Т. 44(1). С. 22.
- Шевченко Н.Н. 1963. Гельминтофауна рептилий долины Северского Донца // Гельминты человека, животных и растений и борьба с ними. М.: Изд-во АН СССР. С. 112.
- Al-Moussawi A.A. 2014. The cestode Ophiotaenia europaea Odening, 1963 (Cestoda: Proteocephalidae) in two colubrid snakes from Baghdad city, Central Iraq // Int. J. Current Microbiol. and Appl. Sci. V. 3(5). P. 410.
- Al-Moussawi A.A. 2015. Incidence of Telorchis assula (Dujardin, 1845) (Digenea: Telorchiidae) in two colubrid snakes in Baghdad city, Central Iraq // J. Entomol. and Zool. Stud. V. 3(2). P. 321.
- Anderson R.C. 2000. Nematode parasites of vertebrates: Their development and transmission. 2nd ed. Wallingford, UK: CABI Publ.
- Belcik A., Rozycki M., Korpysa-Dzirba W., Marucci G., Fafinski Z., Fafinska P., Karamon J., Kochanowski M., Cencek T., Bilska-Zajac E. 2022. Grass snakes (Natrix natrix) as a reservoir of Alaria alata and other parasites // Pathogens. V. 11. 156. https://doi.org/10.3390/pathogens11020156
- Bertman M. 1993. Diplodiscus subclavatus (Pallas, 1760) (Trematoda) and Acanthocephalus ranae (Schrank, 1788) (Acanthocephala) in grass snake – Natrix natrix (L.) // Wiadomosci Parazytologiczne. V. 39. P. 405.
- Bertman M. 1998. Helmintofauna zaskrońca – Natrix natrix (L.) okolic Kielc // Rocznik Świętokrzyski, Seria B. Nauki Przyrodnicze. V. 25. P. 61.
- Biserkov V.Y. 1995. New records of nematodes and acanthocephalans from snakes in Bulgaria // Comptes Rendus del Academie Bulgare des Sciences. V. 48. P. 87.
- Biserkov V.Y. 1996. New records of platyhelminth parasites from snakes in Bulgaria // Comptes Rendus del Academie Bulgare des Sciences. V. 49. P. 73.
- Borkovcova M., Kopriva J. 2005. Parasitic helminths of reptiles (Reptilia) in South Moravia (Czech Republic) // Parasitology Research. V. 95. P. 77. https://doi.org/10.1007/s00436-004-1258-6
- Brannian R.E. 1984. Lungworms. Diseases Amphibians and Reptiles. N.Y.; London. P. 213.
- Fritz U., Schmidtler J.F. 2020. The fifth labour of Heracles: Cleaning the Linnean stable of names for grass snakes (Natrix astreptophora, N. helvetica, N. natrix sensu stricto) // Vertebrate Zool. V. 70. P. 621. https://doi.org/10.26049/VZ70-4-2020-07
- Grabda-Kazubska B. 1961. Pasożyty zaskrońca Natrix natrix (L.) w Polsce // Wiad. Parazytol. V. 7. P. 199.
- Hammer O., Harper D.A.T., Ryan P.D. 2001. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Version 2.16 // Palaeontologia Electronica. V. 4. Р. 9.
- Hanzelova V., Zıtnan R. 1985. Epizootiologic importance of the concurrent monogenean invasion in carp // J. Helminthologia. V. 22. P. 277.
- Hechinger R., Lafferty K. 2005. Host diversity begets parasite diversity: Bird final hosts and trematodes in snail intermediate hosts // Proceedings of the Royal Society B: Biol. Sci. V. 272(1567). P. 1059. https://doi.org/10.1098/rspb.2005.3070
- Hendrikx W.M.L., van Moppes M.C. 1983. Oswaldocruzia filiformis (Nematoda: Trichostrongylidae): Morphology of developmental stages, parasitic development and some pathological aspects of the infection in amphibians // Zeitschrift fur Parasitenkunde. V. 69(4). S. 523. https://doi.org/10.1007/BF00927709
- Johnson P.T.J., Wood Ch.L., Joseph M.B. et al. 2016. Habitat heterogeneity drives the host-diversity-begets parasite-diversity relationship: evidence from experimental and field studies // Ecology Letters. V. 19. P. 752. https://doi.org/10.1111/ele.12609
- Khabibullin V.F. 2006. Helminths of reptiles from South Urals, Russia: preliminary results // Biol. Sci. in Kazakhstan. V. 4. P. 35.
- Kirillov A.A., Kirillova N.Yu. 2021. First finding of spirurid larva (Chromadorea, Spirurida) in the common European viper Vipera berus (Linnaeus, 1758) of the Russian fauna // IOP Conf. Series: Earth and Environmental Science. V. 818. Р. 012017. https://doi.org/10.1088/1755-1315/818/1/012017
- Kirillova N.Yu., Kirillov A.A. 2021. Life cycle of Cosmocerca ornata (Nematoda: Cosmocercidae), a parasite of amphibians // Inland Water Biol. V. 14(3). P. 316. https://doi.org/10.1134/S1995082921020061
- Kirillova N.Y., Kirillov A.A., Ruchin A.B., Fayzulin A.I. 2024. Diversity of helminths of insectivorous mammals (Mammalia: Eulipothyphla) from large forest protected areas of the Middle Volga region (European Russia) // Diversity. V. 16. Р. 307. https://doi.org/10.3390/d16050307
- Kirin D. 2002. New records of the helminth fauna from grass snake, Natrix natrix L., 1758 and dice snake, Natrix tessellata Laurenti, 1768 (Colubridae: Reptilia) in South Bulgaria // Acta Zool. Bulgarica. V. 54(49). P. 53.
- Koyun M., Birlik S., Sumer N., Yildirimhan H.S. 2015. Helminth fauna of Eurasian marsh frog Pelophylax ridibundus (Pallas, 1771) (Anura: Ranidae) from Bingol, Eastern Anatolia, Turkey // Biharean Biologist. V. 9. № 2. P. 128.
- Kuchta R., Kolodziej-Sobocinska M., Brabec J. et al. 2021. Sparganosis (Spirometra) in Europe in the molecular era // Clin. Infect. Dis. V. 72. P. 882.
- Lewin J. 1990. Parasitic worms in a slowworm (Anguis fragilis L.) population from the Bieszczady Mountains (Poland) // Acta Parasitol. Polon. V. 35(3). P. 207.
- Lewin J. 1992. Parasites of the water snake, Natrix natrix L., in Poland // Acta Parasitologica Polonica. V. 37. P. 195.
- Marushchak O., Syrota Ya., Dmytrieva I. et al. 2024. Helminths found in common species of the herpetofauna in Ukraine // Biodivers. Data J. V. 12. e113770. https://doi.org/10.3897/BDJ.12.e113770
- Mihalca A.D., Gherman C., Ghira I., Cozma V. 2007. Helminth parasites of reptiles (Reptilia) in Romania // Parasitol. Res. V. 101. P. 491. https://doi.org/10.1007/s00436-007-0486-y
- Mohl K., Grosse K., Hamedy A. et al. 2009. Biology of Alaria spp. and human exposition risk to Alaria mesocercariae – a review // Parasitol. Res. V. 105. P. 1. https://doi.org/10.1007/s00436-009-1444-7
- Murvanidze L., Lomidze Ts., Nikolaishvili K., Jankarashvili E. 2008. The annotated list of reptile helminthes of Georgia // Proc. Inst. Zool. V. 23. P. 54.
- Poulin R. 2014. Parasite biodiversity revisited: Frontiers and constraints // Int. J. Parasitol. V. 44(9). P. 581. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2014.02.003
- Reshetnikov A.N., Sokolov S.G., Chikhlyaev I.V. et al. 2013. Direct and indirect interactions between an invasive alien fish (Perccottus glenii) and two native semi-aquatic snakes // Copeia. V. 1. P. 103. https://doi.org/10.1643/CE-12-007
- Roepstorff A., Nansen P. 1998. Epidemiology, diagnosis, and control of helminth parasites of swine. FAO of the UN. Rome.
- Ruchin A.B., Kirillov A.A. 2012. The helminthofauna of the grass snake Natrix natrix L. from Republic of Mordovia // Biol. Sci. of Kazakhstan. № 4. P. 30.
- Shimalov V.V., Shimalov V.T. 2000. Helminth fauna of snakes (Reptilia, Serpentes) in Belorussian Polesye // Parasitol. Res. V. 86. P. 340.
- Simonov E., Lisachov A., Litvinchuk S. et al. 2024. Recent recolonisation of West Siberia and northern cryptic refugia in the grass snake Natrix natrix scutata (Pallas, 1771) (Squamata: Natricidae) // Vertebrate Zool. V. 74. P. 565. https://doi.org/10.3897/vz.74.e123485
- Singh S.N. 1954. Studies on the Morphology and Life-History of Strongyloides mirzai n.sp. from Snakes in India // J. Helminthol. V. 28(1–2). P. 25. https://doi.org/10.1017/S0022149X00032697
- Tomba A.M. 2006. Effects of trematode parasites on habitat use and disturbance response of freshwater snails in the genus Elimia: Ph.D. Dissertation. Auburn, Alabama. 76 p.
- Yildirimhan H.S., Bursey C.R., Goldberg S.R. 2007. Helminth parasites of the Grass snake, Natrix natrix, and the Dice snake, Natrix tessellata (Serpentes: Colubridae), from Turkey // Comp. Parasitol. V. 74(2). P. 343. https://doi.org/10.1654/4285.1
- Yossefi M.R., Nikzad R., Nikzad M. et al. 2014. High helmintic infection of the European grass snake, Natrixnatrix and the dice snake, Natrix tessellata (Serpentes: Colubridae) from Iran // Asian Pacific J. of Tropical Disease. V. 4(1). S. 263. https://doi.org/10.1016/S2222-1808(14)60452-7
Дополнительные файлы
